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自然科普：一己之力引發(fā)多個物種滅絕，可怕！和蛙壺菌這場戰(zhàn)爭路在何方
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蛙壺菌（學名：Batrachochytrium dendrobatidis，Bd）是一種寄生于兩棲動物表皮角質層的真菌，最初于1998年發(fā)現，在其后的十年內，造成大量兩棲動物死亡，并引發(fā)多個物種滅絕，是為全新世滅絕事件之一。
掃描電鏡下的蛙壺菌（圖片源自維基百科）
蛙壺菌可以在4-25℃的溫度下生長，因此它們可以在寄主的身上過冬。最適生長溫度為17-25℃，高于28℃，生長就會停止。那么，是否熱帶地區(qū)的蛙壺菌爆發(fā)概率會低于溫帶地區(qū)？這也不是絕對的，有證據證明，全球氣候變暖在哥斯達黎加的蒙特維多云霧森林反而促進了蛙壺菌的擴散。
蛙壺菌有兩個主要的生命階段：有鞭毛的游離孢子和無柄的游動孢子囊。游離孢子只會在短時間內保持活躍，移動距離短。它具有化學趨向性，會向兩棲類表面的大分子（如糖、蛋白質等）靠攏，以兩棲類的皮膚作為養(yǎng)分。當游離孢子到達寄主后，它們會在寄主皮膚下層形成一個孢囊，發(fā)展為游動孢子囊，并進入繁殖階段。游動孢子囊會生產更多的游離孢子，不斷感染寄主的皮膚。
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蛙壺菌生活史示意圖（圖片源自維基百科）
蛙壺菌，兩棲動物種群減少的“罪魁禍首”
被蛙壺菌感染的動物會得壺菌病。壺菌病是近幾十年全球范圍內兩棲動物種群數量快速下降的主要元兇，也是目前全球兩棲動物多樣性的最大威脅，現時在野外并沒有有效的控制方法。
蛙壺菌主要侵染兩棲動物變態(tài)發(fā)育后個體（即亞成體和性成熟個體）的角質化表皮及幼體的牙行和顎鞘，擾亂表皮的滲透調節(jié)功能，導致兩棲動物體液失衡，最后器官衰竭而亡。
壺菌病晚期癥狀包括，腹部和大腿皮下出血、大量脫皮甚至出現皮膚潰爛。疫情爆發(fā)時往往能造成兩棲動物的大面積迅速死亡。但該真菌由于對寄主特殊的生理要求，目前發(fā)現只感染兩棲動物，對人無害。
圖示蛙壺菌在寄主表皮中形成導管（箭頭處），從而向外釋放孢子（圖片源自維基百科）
但并不是所有的兩棲動物都會感染蛙壺菌，不同物種對蛙壺菌抵抗力也有差異。有些兩棲類容易感染蛙壺菌，如三鋸擬蝗蛙、蟋蟀雨蛙、霍氏鋤足蛙、南方豹蛙等，在低密度下就會發(fā)病死亡；而有的物種，如美國牛蛙、非洲爪蟾則對于蛙壺菌有較高的抵抗力，在高孢子密度下也不會發(fā)病。
目前全球已有50個國家超過500種兩棲動物感染蛙壺菌，其中有約100種兩棲動物因感染該病而絕滅或可能絕滅（如澤氏斑蟾，達爾文蛙，巴拿馬樹蛙等），還有100多個種群正在快速下降。
澤氏斑蟾，又稱巴拿馬金蛙（圖片源自維基百科）
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達爾文蛙（圖片源自網站www.arkive.org，由J?rn K?hler拍攝）
之前疫情報道多集中在美洲和歐洲，亞洲很少，但后續(xù)研究發(fā)現亞洲早有壺菌存在，只是尚未出現大規(guī)模爆發(fā)。日本，韓國，老撾，印尼，菲律賓，越南，馬來西亞，斯里蘭卡等國均監(jiān)測到有蛙壺菌感染案例，部分地區(qū)感染率較高。2010年有報道指出，我國云南省確定有蛙壺菌感染，在4種原生無尾兩棲類（滇蛙，昭覺林蛙，云南臭蛙和大蹼鈴蟾）和入侵物種牛蛙上得到蛙壺菌檢測陽性結果。我國臺南地區(qū)也有蛙壺菌感染的報道。
昭覺林蛙Rana chaochiaoensis（圖片源自網站www.amphibiachina.org，由Sang N. Nguyen拍攝）?
最新研究表明，壺菌屬Batrachochytrium還有另一個物種蠑螈壺菌(Batrachochytrium salamandrivorans)同樣能引起壺菌病，其因在荷蘭引起火蠑螈的群體性死亡而令整個兩棲動物保護圈震驚。
火蠑螈（圖片源自維基百科）
蛙壺菌的傳播，主要因為它們！
外來物種擴散是蛙壺菌傳播的主要原因之一！
導致這一結果的部分原因是人類引起的兩棲動物遷移。全球有多種青蛙交易市場，比如寵物市場和食品市場，而在這些青蛙去的地方，病原體也會搭便車前往。最著名的例子是非洲爪蟾和美國牛蛙，一方面它們在世界范圍內活動廣泛，另一方面它們對蛙壺菌具有一定抵抗力，不會輕易被蛙壺菌殺死。于是，它們成了蛙壺菌的理想傳播者。
有研究指出，蛙壺菌源于非洲，在向外傳播前已在非洲內肆虐了23年。最早出現壺菌病的是于1938年發(fā)現的非洲爪蟾。蛙壺菌經非洲爪蟾的貿易逐漸擴散到世界各地。
非洲爪蟾（圖片源自維基百科）
另一個“傳播者”就是牛蛙。牛蛙原產于美國落基山脈以東、加拿大東南等地區(qū)，經過農業(yè)與貿易被廣泛引入世界各地。但由于養(yǎng)殖管理不善造成的牛蛙逃逸和人為放生等原因，牛蛙在很多地方建立了野生群落，蛙壺菌也同時被帶到了這些地方。有研究指出，從美國進口食用的牛蛙可能是致使中國兩棲動物感染蛙壺菌的原因。
美國牛蛙（圖片源自維基百科）
模式動物非洲爪蟾和外來入侵物種美國牛蛙，為蛙壺菌在世界范圍內的傳播提供了絕佳機會。慶幸的是這種傳播途徑可以通過控制外來物種擴散實現遏制。然而，有的傳播途徑讓人意想不到——蛙壺菌居然將寄主變成“性僵尸”，幫助自己傳播，簡直防不勝防！
如果僵尸就是指行為發(fā)生巨大變化，以利于寄生者生存的生物，那我們可以在日本樹蛙（Hyla?japonica）身上找到一個可怕的例子。首爾大學的Waldman教授展示了蛙壺菌對日本樹蛙令人瞠目結舌的行為操控能力。
日本樹蛙（圖片源自維基百科）
蛙壺菌是許多蛙類的嚴重威脅，但是當日本樹蛙被這種真菌感染后，它們并不會突然就大規(guī)模死亡。Waldman等人分析了42只雄性日本樹蛙的求偶鳴叫，發(fā)現其中9只感染蛙壺菌個體發(fā)出的鳴聲具有更長的音節(jié)時長和更高的音節(jié)重復率——這使得它們在雌蛙眼中變得更有吸引力。
之后，Waldman又對當地健康日本樹蛙的叫聲進行了錄音，隨后把它們帶回實驗室，在這些個體感染蛙壺菌之后，研究者再次進行了錄音。結果發(fā)現，蛙壺菌感染直接導致了日本樹蛙叫聲的變化，被蛙壺菌感染的雄蛙發(fā)出的叫聲更吸引雌蛙。
日本樹蛙變成了“性僵尸”，其感染后與配偶的互動可以增加蛙壺菌傳播的機會。這種行為在其他兩棲類中是否普遍存在還不得而知。
就問你，蛙壺菌可不可怕？
抗衡，“幸存者”的絕對反擊
在充分認識到蛙壺菌對兩棲動物巨大危害的同時，科學家們也開始研究如何抗衡蛙壺菌。而當初那些感染蛙壺菌的幸存者成了抗衡蛙壺菌的最后希望。
面對這種惡性殺手，動物也并非完全沒有保護力。美國南佛羅里達大學的生物學家Jason Rohr讓青蛙接觸了活著的和已經死了的蛙壺菌。結果發(fā)現，在這兩種情況下，那些曾多次接觸真菌的青蛙，要比從未接觸過這種真菌的青蛙表現更好。這一結果表明，多次接觸蛙壺菌而幸免于難的青蛙會進化出針對這種真菌的免疫力，這也許有助于為兩棲動物進行免疫接種。
巴拿馬樹蛙Ecnomiohyla rabborum（圖片源自維基百科）
除了在免疫方面獲得進展，科學家在兩棲動物皮膚分泌物方面也取得了突破。
2004年到2007年期間，在巴拿馬爆發(fā)的壺菌病導致無數的蠑螈和青蛙死亡。當Voyles教授和她的團隊返回巴拿馬監(jiān)測壺菌病疫情時，她們發(fā)現盡管蛙壺菌仍然存在，但有些兩棲動物已恢復過來。
通過測量當前蛙壺菌樣品和2004年壺菌病爆發(fā)時樣品的多項指標發(fā)現，兩種樣品之間不存在顯著差異——蛙壺菌在這十幾年間并沒有發(fā)生多少改變。
于是，Voyles團隊將他們的注意力轉向兩棲動物本身。研究人員分別收集了壺菌病爆發(fā)前后兩棲動物的皮膚分泌物樣品，對比發(fā)現兩者在阻止蛙壺菌生長能力上存在差異。壺菌病爆發(fā)前樣品的抑制效果要差于從中恢復過來之后收集的樣品。Voyles教授認為，抵抗力變得更強的物種可能不僅分泌抗菌肽，而且也發(fā)生遺傳適應、行為適應和其他的適應，從而幫助它們抵抗這種致病真菌。
目前我們并沒有十分有效的手段控制蛙壺菌，顯然這將是一場持久而艱難的戰(zhàn)爭。
部分參考文獻
[1]Deuknam An, Bruce Waldman. 2016.?Enhanced call effort in Japanese tree frogs infected by amphibian chytrid fungus.?Biology Letters,?12 (3):20160018.
[2]TA Mcmahon,BF Sears,MD Venesky,SM Bessler,JM Brown?et al. 2014.?Amphibians acquire resistance to live and dead fungus overcoming fungal immunosuppression.Nature,?511 (7508):224-7.
[3]Jamie Voyles, Douglas C. Woodhams, Veronica Saenz et al. 2018. Shifts in disease dynamics in a tropical amphibian assemblage are not due to pathogen attenuation. Science, 359(6383):1517-1519.
[4]James P. Collins. 2018. Change is key to frog survival. Science, 359(6383):1458-1459.
[5]Andrea S, Jodi JLR, Dennis R, et al. 2011. Is chytridiomycosis an emerging infectious disease in Asia??PLOS ONE, 6 (8): e23179.
[6]Changming, B, Trenton, W.J.G., and Yiming, L. 2010. First evidence of?Batrachochytrium dendrobatidis?in China: Discovery of Chytridiomycosis in Introduced American Bullfrogs and Native Amphibians in the Yunnan Province, China. EcoHealth, 7, 127-134.
[7]Bales, E. K., Hyman, O. J., Loudon, A. H., Harris, R. N., Lipps, G., Chapman, E., Roblee, K., Kleopfer, J.D., and Terrell, K. A. 2015. Pathogenic Chytrid Fungus?Batrachochytrium dendrobatidis, but Not?B. salamandrivorans, Detected on Eastern Hellbenders. PLOS ONE, 10(2), e0116405.
[8]Martel, A., M. Blooi, C. Adriaensen, et al. 2014. Recent introduction of a chytrid fungus endangers Western Palearctic salamanders. Science, 346(6209), 630-631.
（本文中標明來源的圖片均已獲得授權）
出品：科普中國?
制作：從水到陸工作室?
監(jiān)制：中國科學院計算機網絡信息中心?
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掃描電鏡下的蛙壺菌（圖片源自維基百科）
蛙壺菌可以在4-25℃的溫度下生長，因此它們可以在寄主的身上過冬。最適生長溫度為17-25℃，高于28℃，生長就會停止。那么，是否熱帶地區(qū)的蛙壺菌爆發(fā)概率會低于溫帶地區(qū)？這也不是絕對的，有證據證明，全球氣候變暖在哥斯達黎加的蒙特維多云霧森林反而促進了蛙壺菌的擴散。
蛙壺菌有兩個主要的生命階段：有鞭毛的游離孢子和無柄的游動孢子囊。游離孢子只會在短時間內保持活躍，移動距離短。它具有化學趨向性，會向兩棲類表面的大分子（如糖、蛋白質等）靠攏，以兩棲類的皮膚作為養(yǎng)分。當游離孢子到達寄主后，它們會在寄主皮膚下層形成一個孢囊，發(fā)展為游動孢子囊，并進入繁殖階段。游動孢子囊會生產更多的游離孢子，不斷感染寄主的皮膚。
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蛙壺菌生活史示意圖（圖片源自維基百科）
蛙壺菌，兩棲動物種群減少的“罪魁禍首”
被蛙壺菌感染的動物會得壺菌病。壺菌病是近幾十年全球范圍內兩棲動物種群數量快速下降的主要元兇，也是目前全球兩棲動物多樣性的最大威脅，現時在野外并沒有有效的控制方法。
蛙壺菌主要侵染兩棲動物變態(tài)發(fā)育后個體（即亞成體和性成熟個體）的角質化表皮及幼體的牙行和顎鞘，擾亂表皮的滲透調節(jié)功能，導致兩棲動物體液失衡，最后器官衰竭而亡。
壺菌病晚期癥狀包括，腹部和大腿皮下出血、大量脫皮甚至出現皮膚潰爛。疫情爆發(fā)時往往能造成兩棲動物的大面積迅速死亡。但該真菌由于對寄主特殊的生理要求，目前發(fā)現只感染兩棲動物，對人無害。
圖示蛙壺菌在寄主表皮中形成導管（箭頭處），從而向外釋放孢子（圖片源自維基百科）
但并不是所有的兩棲動物都會感染蛙壺菌，不同物種對蛙壺菌抵抗力也有差異。有些兩棲類容易感染蛙壺菌，如三鋸擬蝗蛙、蟋蟀雨蛙、霍氏鋤足蛙、南方豹蛙等，在低密度下就會發(fā)病死亡；而有的物種，如美國牛蛙、非洲爪蟾則對于蛙壺菌有較高的抵抗力，在高孢子密度下也不會發(fā)病。
目前全球已有50個國家超過500種兩棲動物感染蛙壺菌，其中有約100種兩棲動物因感染該病而絕滅或可能絕滅（如澤氏斑蟾，達爾文蛙，巴拿馬樹蛙等），還有100多個種群正在快速下降。
澤氏斑蟾，又稱巴拿馬金蛙（圖片源自維基百科）
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達爾文蛙（圖片源自網站www.arkive.org，由J?rn K?hler拍攝）
之前疫情報道多集中在美洲和歐洲，亞洲很少，但后續(xù)研究發(fā)現亞洲早有壺菌存在，只是尚未出現大規(guī)模爆發(fā)。日本，韓國，老撾，印尼，菲律賓，越南，馬來西亞，斯里蘭卡等國均監(jiān)測到有蛙壺菌感染案例，部分地區(qū)感染率較高。2010年有報道指出，我國云南省確定有蛙壺菌感染，在4種原生無尾兩棲類（滇蛙，昭覺林蛙，云南臭蛙和大蹼鈴蟾）和入侵物種牛蛙上得到蛙壺菌檢測陽性結果。我國臺南地區(qū)也有蛙壺菌感染的報道。
昭覺林蛙Rana chaochiaoensis（圖片源自網站www.amphibiachina.org，由Sang N. Nguyen拍攝）?
最新研究表明，壺菌屬Batrachochytrium還有另一個物種蠑螈壺菌(Batrachochytrium salamandrivorans)同樣能引起壺菌病，其因在荷蘭引起火蠑螈的群體性死亡而令整個兩棲動物保護圈震驚。
火蠑螈（圖片源自維基百科）
蛙壺菌的傳播，主要因為它們！
外來物種擴散是蛙壺菌傳播的主要原因之一！
導致這一結果的部分原因是人類引起的兩棲動物遷移。全球有多種青蛙交易市場，比如寵物市場和食品市場，而在這些青蛙去的地方，病原體也會搭便車前往。最著名的例子是非洲爪蟾和美國牛蛙，一方面它們在世界范圍內活動廣泛，另一方面它們對蛙壺菌具有一定抵抗力，不會輕易被蛙壺菌殺死。于是，它們成了蛙壺菌的理想傳播者。
有研究指出，蛙壺菌源于非洲，在向外傳播前已在非洲內肆虐了23年。最早出現壺菌病的是于1938年發(fā)現的非洲爪蟾。蛙壺菌經非洲爪蟾的貿易逐漸擴散到世界各地。
非洲爪蟾（圖片源自維基百科）
另一個“傳播者”就是牛蛙。牛蛙原產于美國落基山脈以東、加拿大東南等地區(qū)，經過農業(yè)與貿易被廣泛引入世界各地。但由于養(yǎng)殖管理不善造成的牛蛙逃逸和人為放生等原因，牛蛙在很多地方建立了野生群落，蛙壺菌也同時被帶到了這些地方。有研究指出，從美國進口食用的牛蛙可能是致使中國兩棲動物感染蛙壺菌的原因。
美國牛蛙（圖片源自維基百科）
模式動物非洲爪蟾和外來入侵物種美國牛蛙，為蛙壺菌在世界范圍內的傳播提供了絕佳機會。慶幸的是這種傳播途徑可以通過控制外來物種擴散實現遏制。然而，有的傳播途徑讓人意想不到——蛙壺菌居然將寄主變成“性僵尸”，幫助自己傳播，簡直防不勝防！
如果僵尸就是指行為發(fā)生巨大變化，以利于寄生者生存的生物，那我們可以在日本樹蛙（Hyla?japonica）身上找到一個可怕的例子。首爾大學的Waldman教授展示了蛙壺菌對日本樹蛙令人瞠目結舌的行為操控能力。
日本樹蛙（圖片源自維基百科）
蛙壺菌是許多蛙類的嚴重威脅，但是當日本樹蛙被這種真菌感染后，它們并不會突然就大規(guī)模死亡。Waldman等人分析了42只雄性日本樹蛙的求偶鳴叫，發(fā)現其中9只感染蛙壺菌個體發(fā)出的鳴聲具有更長的音節(jié)時長和更高的音節(jié)重復率——這使得它們在雌蛙眼中變得更有吸引力。
之后，Waldman又對當地健康日本樹蛙的叫聲進行了錄音，隨后把它們帶回實驗室，在這些個體感染蛙壺菌之后，研究者再次進行了錄音。結果發(fā)現，蛙壺菌感染直接導致了日本樹蛙叫聲的變化，被蛙壺菌感染的雄蛙發(fā)出的叫聲更吸引雌蛙。
日本樹蛙變成了“性僵尸”，其感染后與配偶的互動可以增加蛙壺菌傳播的機會。這種行為在其他兩棲類中是否普遍存在還不得而知。
就問你，蛙壺菌可不可怕？
抗衡，“幸存者”的絕對反擊
在充分認識到蛙壺菌對兩棲動物巨大危害的同時，科學家們也開始研究如何抗衡蛙壺菌。而當初那些感染蛙壺菌的幸存者成了抗衡蛙壺菌的最后希望。
面對這種惡性殺手，動物也并非完全沒有保護力。美國南佛羅里達大學的生物學家Jason Rohr讓青蛙接觸了活著的和已經死了的蛙壺菌。結果發(fā)現，在這兩種情況下，那些曾多次接觸真菌的青蛙，要比從未接觸過這種真菌的青蛙表現更好。這一結果表明，多次接觸蛙壺菌而幸免于難的青蛙會進化出針對這種真菌的免疫力，這也許有助于為兩棲動物進行免疫接種。
巴拿馬樹蛙Ecnomiohyla rabborum（圖片源自維基百科）
除了在免疫方面獲得進展，科學家在兩棲動物皮膚分泌物方面也取得了突破。
2004年到2007年期間，在巴拿馬爆發(fā)的壺菌病導致無數的蠑螈和青蛙死亡。當Voyles教授和她的團隊返回巴拿馬監(jiān)測壺菌病疫情時，她們發(fā)現盡管蛙壺菌仍然存在，但有些兩棲動物已恢復過來。
通過測量當前蛙壺菌樣品和2004年壺菌病爆發(fā)時樣品的多項指標發(fā)現，兩種樣品之間不存在顯著差異——蛙壺菌在這十幾年間并沒有發(fā)生多少改變。
于是，Voyles團隊將他們的注意力轉向兩棲動物本身。研究人員分別收集了壺菌病爆發(fā)前后兩棲動物的皮膚分泌物樣品，對比發(fā)現兩者在阻止蛙壺菌生長能力上存在差異。壺菌病爆發(fā)前樣品的抑制效果要差于從中恢復過來之后收集的樣品。Voyles教授認為，抵抗力變得更強的物種可能不僅分泌抗菌肽，而且也發(fā)生遺傳適應、行為適應和其他的適應，從而幫助它們抵抗這種致病真菌。
目前我們并沒有十分有效的手段控制蛙壺菌，顯然這將是一場持久而艱難的戰(zhàn)爭。
部分參考文獻
[1]Deuknam An, Bruce Waldman. 2016.?Enhanced call effort in Japanese tree frogs infected by amphibian chytrid fungus.?Biology Letters,?12 (3):20160018.
[2]TA Mcmahon,BF Sears,MD Venesky,SM Bessler,JM Brown?et al. 2014.?Amphibians acquire resistance to live and dead fungus overcoming fungal immunosuppression.Nature,?511 (7508):224-7.
[3]Jamie Voyles, Douglas C. Woodhams, Veronica Saenz et al. 2018. Shifts in disease dynamics in a tropical amphibian assemblage are not due to pathogen attenuation. Science, 359(6383):1517-1519.
[4]James P. Collins. 2018. Change is key to frog survival. Science, 359(6383):1458-1459.
[5]Andrea S, Jodi JLR, Dennis R, et al. 2011. Is chytridiomycosis an emerging infectious disease in Asia??PLOS ONE, 6 (8): e23179.
[6]Changming, B, Trenton, W.J.G., and Yiming, L. 2010. First evidence of?Batrachochytrium dendrobatidis?in China: Discovery of Chytridiomycosis in Introduced American Bullfrogs and Native Amphibians in the Yunnan Province, China. EcoHealth, 7, 127-134.
[7]Bales, E. K., Hyman, O. J., Loudon, A. H., Harris, R. N., Lipps, G., Chapman, E., Roblee, K., Kleopfer, J.D., and Terrell, K. A. 2015. Pathogenic Chytrid Fungus?Batrachochytrium dendrobatidis, but Not?B. salamandrivorans, Detected on Eastern Hellbenders. PLOS ONE, 10(2), e0116405.
[8]Martel, A., M. Blooi, C. Adriaensen, et al. 2014. Recent introduction of a chytrid fungus endangers Western Palearctic salamanders. Science, 346(6209), 630-631.
（本文中標明來源的圖片均已獲得授權）
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